Nazwa państwa nawiązuje do Wzgórza Watykanusa na prawym brzegu Tybru, w zachodniej części Rzymu. W starożytności znajdowała się tam etruska osada zwana „Vatica” albo „Vaticum”. Nazwą Watykan (Pola Watykańskie) określano płaski obszar między Tybrem oraz wzgórzami Janiculum i Monte Mario. Według świętego Augustyna w Rzymie istniał kult boga Vaticanusa odpowiedzialnego za kwilenie niemowląt. Krzyk małego dziecka stanowił wróżbę przyszłego życia odczytywaną przez wróżbitów, wyznawców etruskiego Watykanusa. Łacińskie słowo (w różnej pisowni) vaticinius, vaticinia, vaticinium oznacza proroczy, przepowiadający przyszłość, wieszczy, wróżebny. Składa się ono z dwóch członów, z których pierwszy zbudowany jest przez słowo vates oznaczające wieszcza. Drugi człon nazwy pochodzi od łacińskiego canto, -are – śpiewać, grać, wieszczyć. Vaticanus mogło więc oznaczać także Miejsce wróżbitów lub Miejsce prorocze. Określenie pochodzi zapewne od wróżbiarzy, którzy oferowali w tym miejscu swoje usługi starożytnym Rzymianom.
